El Dicasterio está constituido por un Colegio de Miembros (Cardenales y Obispos), encabezado por el Prefecto, asistido por dos Secretarios, con la ayuda del Subsecretario y el Promotor de Justicia. En ella prestan servicio diversos Oficiales que, bajo la coordinación de los respectivos Jefes de Sección, se ocupan de las diversas cuestiones según la propia competencia y las necesidades del Dicasterio. El Dicasterio comprende dos Secciones, la Doctrinal y la Disciplinar, cada una de ellas coordinada por un Secretario que asiste al Prefecto en el ámbito específico de su competencia, con la colaboración del Subsecretario y de los respectivos Jefes de Sección.
La Sección Doctrinal se ocupa de los asuntos relacionados con la promoción y protección de la doctrina de la fe y la moral. Además, promueve los estudios destinados a aumentar la comprensión y la transmisión de la fe al servicio de la evangelización, para que su luz sea un criterio en la comprensión del sentido de la existencia, especialmente ante los interrogantes que plantean el progreso de las ciencias y el desarrollo de la sociedad.
Por lo que se refiere a la fe y a la moral, la Sección realiza el examen de los documentos que han de ser publicados por otros Dicasterios de la Curia Romana, así como de los escritos y opiniones que parezcan problemáticos para la recta fe, fomentando el diálogo con sus autores y proponiendo los remedios adecuados, de acuerdo con las normas del Reglamento para el examen de las doctrinas.
A esta Sección se le confía la tarea de estudiar las cuestiones relativas a los Ordinariatos Personales instituidos por la Constitución Apostólica Anglicanorum Coetibus.
A la Sección Doctrinal pertenece la Oficina Matrimonial, que fue creada para examinar, tanto de hecho como de derecho, las cuestiones relativas al privilegium fidei.
La Sección Disciplinar se ocupa de los delitos reservados al Dicasterio a través de la jurisdicción del Supremo Tribunal Apostólico allí establecido. Tiene la tarea de preparar y elaborar los procedimientos previstos por el derecho canónico para que el Dicasterio, en sus diversos órganos (Prefecto, Secretario, Promotor de Justicia, Congreso, Sesión Ordinaria, Colegio para el examen de los recursos en materia de delicta graviora), pueda promover una correcta administración de justicia.
Para ello, la Sección promueve las oportunas iniciativas de formación ofrecidas por el Dicasterio a los Ordinarios y a los juristas, con el fin de favorecer una correcta comprensión y aplicación de las normas canónicas relativas a su propio ámbito de competencia.
Un grupo de Consultores asisten al Dicasterio en la realización de sus estudios. Las reuniones de los Consultores se tienen periódicamente. Los temas debatidos y las opiniones de los Consultores son luego discutidos por la Sesión Ordinaria (Feria Cuarta) del Dicasterio con voto de carácter deliberativo. Sus decisiones se someten sucesivamente a la aprobación del Sumo Pontífice, durante la correspondiente Audiencia.
El Dicasterio conserva su Archivo histórico, gestionado con un Reglamento propio, que está accesible para la consulta de estudiosos cualificados.
En el Dicasterio para la Doctrina de la Fe tienen también su sede la Pontificia Comisión Bíblica y la Comisión Teológica Internacional, las cuales, bajo la presidencia del Prefecto, actúan de acuerdo con sus propias normas.